После смерти Дж. Неру в 1964 г. новым премьер-министром Индии был избран Л. Б. Шастри. В его правительстве Индира Ганди заняла пост министра информации и радиовещания. После его скорой смерти в 1966 г. внутри ИНК снова разгорелись споры о том, кто должен быть избран премьер-министром (поскольку Индия переняла английскую Вестминстерскую модель, премьер-министром страны является лидер партии, имеющей большинство в парламенте). Изначально кандидатура дочери Неру даже не рассматривалась как серьезный вариант; тем не менее, члены Конгресса решили избрать ее как удобную марионетку, чьими решениями будет несложно руководить. Современные историки и бывший секретарь Индиры сходятся во мнении, что аппаратчики недооценили ее амбиции и способности к управлению.
Индира Ганди становилась премьер-министром страны дважды, в 1966‑1977 и 1980‑1984 гг. Во время первого срока она попыталась провести ряд важных экономических реформ, однако они не удались в полной мере, что привело к разочарованию части избирателей. Одновременно нарастали противоречия внутри партии – некоторые ее члены считали, что Индира проводит слишком “левацкую” политику, а потеря популярности у народа приведет к поражению на следующих выборах. В конце 1969 г. Конгресс раскололся на две части – ИНК(Индира) или ИНК(И), и ИНК(Организация) или ИНК(О). Последняя попыталась выразить вотум недоверия правительству Индиры, однако эта затея провалилась.
Обострившиеся противоречия внутри расколовшейся партии привели к тому, что в конце 1970 г. премьер-министр распустила парламент и назначила новые выборы 1971 г., на которых ИНК(И) одержал вполне уверенную победу. Именно в это время на политическую сцену вышел ее младший сын – Санджай. Старший, Раджив, почти не интересовался политикой и хотел оставаться как можно дальше от интриг и вечных переживаний. Санджай не был очень популярен в народе. На него возлагают ответственность за проведение кампании по стерилизации мужчин и женщин для сокращения темпов прироста населения и снос делийских трущоб без компенсаций местным жителям. Есть данные и о том, что Санждай Ганди использовал свое положение в корыстных целях. Слепая любовь матери не позволяла Индире увидеть, что ее младшему сыну не стоило давать большую свободу.